Hari-hari Kojou Akatsuki sebagai siswa SMA biasa di Distrik Iblis di Pulau Itogami berakhir dengan tiba-tiba setelah sebuah pertemuan yang menentukan memberinya kemampuan luar biasa sebagai vampir.

Tidak lama kemudian, ia menjadi pusat perhatian ketika diketahui bahwa ia adalah primogenitor keempat, vampir yang sangat kuat yang sebagian besar orang menganggapnya sebagai legenda. Khawatir akan potensi destruktif Kojou, Organisasi Raja Singa mengirimkan seorang dukun pedang magang, Yukina Himeragi, untuk memantau, dan jika dia menjadi ancaman, bunuhlah anak laki-laki yang dianggap sebagai vampir terkuat di dunia. Dipaksa bersama oleh keadaan, keduanya membentuk aliansi yang tidak mungkin terjadi saat Kojou menerima kemampuannya dan mereka berdua berjuang untuk melindungi kota dari berbagai kekuatan kacau yang muncul.