Dalam perjalanannya ke sekolah pada suatu hari, Suzume Iwato bertemu dengan Souta Munakata, seorang pemuda yang sedang mencari tempat yang ditinggalkan. Gadis SMA ini mengarahkan Souta ke reruntuhan di dekatnya, tetapi karena rasa ingin tahu yang tinggi, ia sendiri memutuskan untuk pergi ke tempat yang sama.

Sesampainya di sana, Suzume menemukan sebuah pintu yang terisolasi dengan alam semesta yang seperti mimpi terbentang di luarnya-tempat yang bisa dia lihat dan rasakan, tetapi tidak bisa dimasuki. Sebuah batu aneh terletak di tanah di dekatnya, tetapi berubah menjadi makhluk seperti kucing dan bergegas pergi ketika Suzume mengangkatnya. Tiba-tiba merasa takut, dia kembali ke sekolahnya, tanpa menyadari bahwa tindakannya membiarkan pintu terbuka akan menimbulkan konsekuensi.

Dengan dilepaskannya “batu kunci”, kejahatan di alam semesta lain sekarang dapat dengan bebas melarikan diri dan mendatangkan malapetaka di seluruh Jepang. Berniat untuk memperbaiki kesalahannya yang berbahaya, Suzume bergabung dengan Souta-yang tujuan sebenarnya adalah untuk mencegah kejahatan menyebar-untuk menemukan dan mengunci semua pintu yang terbuka sebelum negara ini hancur.